Kun talvisota alkoi marraskuun lopussa 1939 käytettiin Lentolaivue 46:n Bristol Blenheimejä tiedusteluun ja paikallispommituksiin siellä, minne muiden laivueiden resurssit eivät riittäneet. Saatuaan uudet pitkänokkaiset Blenheimit 21. tammikuuta 1940 jäi Lentolaivue 46 kuukaudeksi pois sotatoimista. Kun koulutus oli valmis, laivue operoi täydellä teholla talvisodan viimeiset kaksi viikkoa, jonka huipun muodosti maaliskuussa Viipurinlahdella jäitse tapahtuvan maihinnousun menestyksellinen torjunta.

Lento-onnettomuuksien takia laivueen kalusto oli supistunut jatkosodan alkaessa vain kolmeen Blenheimiin, joilla tiedusteltiin kolme viikkoa. Sen jälkeen laivueesta muodostettiin Lentorykmentti 4:n kouluttava osa. Tämä vaihe jäi lyhyeksi, kun LeLv 46 sai helmikuussa 1942 Saksasta lahjoituksena viisitoista Dornier Do 17 Z -pommittajaa, joilla toiminta aloitettiin uudelleen. Vuosi kului asemasodan takia rauhallisesti, vaikka laivue osallistui muutaman kerran koko rykmentin tekemiin kohdepommituksiin.

Vuosi 1943 oli myös rauhallinen ja marraskuussa laivueen kulunutta Dornier-kalustoa vahvistettiin DB/DF-lentueella. Keväällä 1944 hyökättiin suuria tappioita aiheuttaen Leningradin ympäristön lentotukikohtiin. Kesän 1944 suurhyökkäyksessä näiden vaakapommittajien tuhannen kilon pommikuormat osoittautuivat tehokkaiksi tykistö-, panssari- ja joukkokeskittymiä vastaan. Pommittajien toiminta oli niin tehokasta, että Pariisin rauhansopimuksessa Suomelta kiellettiin kokonaan pommituskoneet. Ne kaikki varastoitiin 15. syyskuuta 1948 ja romutettiin seuraavina vuosina.